John Stowell begann seine erfolgreiche Karriere in den frühen 1970er Jahren mit einem Privatstudium bei dem Gitarristen Linc Chamberland und dem Pianisten John Mehegan. Beide Musiker waren für John wertvolle Mentoren, die es ihm ermöglichten, mit ihnen zu spielen, während er in seiner Entwicklung fortschritt. Einige Jahre später lernte er den Bassisten David Friesen in New York City kennen, und sie bildeten ein Duo, das sieben Jahre lang Aufnahmen und Tourneen machte, mit Auftritten in den Vereinigten Staaten, Kanada, Europa und Australien.
1983 machten John und David zusammen mit dem Flötisten Paul Horn und Pauls Sohn Robin Horn (am Schlagzeug) eine historische Tournee durch die Sowjetunion. Dies war das erste Mal in vierzig Jahren, dass eine amerikanische Jazzgruppe zu öffentlichen Auftritten in Russland eingeladen wurde. 1993, 1995, 1998 und 2012 kehrte John nach Russland zurück und spielte in zahlreichen Städten. Seine beiden ausverkauften Auftritte in Kursk dürften dort der erste Auftritt eines amerikanischen Jazzmusikers gewesen sein.
John tourt, nimmt auf und unterrichtet international. Er war Artist-in-Residence an Schulen in Deutschland, Indonesien, Argentinien, den USA und Kanada. 1991 war er Regieassistent und Performer beim PDX Jazz Summit von Oregon Public Broadcasting und seit 1995 ist er Kolumnist für eine Reihe von Zeitschriften, darunter „Downbeat”, „Guitar Player”, „Canadian Musician”, „Soundcheck” ( Deutschland) und „Guitar Club” (Italien).
John hat mit u.a. folgenden Musikern zusammengearbeitet: Milt Jackson, Lionel Hampton, Art Farmer, Conte Condoli, Herb Ellis, Bill Watrous, Mundell Lowe, George Cables, Billy Higgins, Billy Hart, Richie Cole, Paul Horn, Tom Harrrell, Don Thompson, Dave Liebman.